Creado por Pablo VI en 1973, ocupa desde 1987 la primera planta del Palacio de Letrán. Las colecciones, organizadas en tres galerías, se dividen en tres secciones: la iconografía papal, desde el siglo XVI hasta la actualidad; el ceremonial de la corte pontificia fuera ya de uso; y los cuerpos armados pontificios. También se pueden visitar diez salas del apartamento papal en las que es posible admirar frescos de época manierista, tapices franceses y romanos, muebles antiguos, armas y esculturas de madera.